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Esta historia tiene de todo: «sexo, drogas e histotrofía lipídica»

Autor
Fecha de Publicación
2016/10/04
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En colaboración con Sebastián Kraft.

A veces debes competir incluso con tus propios hermanos en esta lucha por la sobrevivencia. Y, como dice el famoso dicho, «en la guerra, en el amor, y en la biología evolutiva, todo vale».

Antes de comenzar este post, es bueno mencionar algo que hemos aprendido de uno de nuestros mentores. Hablamos de Douglas Futuyma, quien siempre dijo: «La biología evolutiva describe o intenta describir el mundo como es y no como debería ser. Es decir, no se pueden tomar “leyes” naturales como “buenas” o “malas” para justificar medidas irrisorias. La biología evolutiva no puede proveer las bases de la ética humana». ¿Eso qué significa? Hay conductas animales que pueden resultarnos socialmente aberrantes, pero nuestro objetivo es darlas a conocer y no juzgarlas, ni menos tomarlas como ejemplo. Las presentamos sólo con la idea de conocer un poco más de estos organismos tan interesantes.

Que no le pase

Póngase en el siguiente escenario: está en una fiesta y, a la distancia, una intrigante persona capta su atención. El ambiente le agrada: hay gente consumiendo sustancias ilícitas con fines terapéuticos y la música acompaña. Decide tomar la valiente decisión de acercarse y conversar. Comienzan a bailar y todo va bien, hasta que la intrigante persona le hace la siguiente pregunta: «Oye, antes de seguir... ¿sabes lo que es la histotrofía lipídica?» «¿La histotroqué?». En ese momento, usted se siente como la personificación del Hindenburg. Puede ver cómo se le desfigura la cara al tomar conciencia de su ignorancia. Quizás era el amor de su vida y lo dejó pasar.
"you sure do know a lot about sharks," the girl on every first date I've ever been on.— Truckstop Vigilante (@BRENTHOR) 14 de julio de 2012
Bueno, en Etilmercurio traemos la solución a su problema. Con esta columna, será el/la más cool de la fiesta, la sensación de los almuerzos familiares. Las abuelitas querrán desesperadamente presentarle a sus nietos/as. En fin, usted sabe a dónde queremos llegar con esto.

Tiburones: un sinfín de estrategias reproductivas

Los elasmobranquios (tiburones y rayas) se caracterizan por ser los primeros organismos del mundo marino en tener fecundación interna. Esto quiere decir que hay cópula y que la fecundación ocurre dentro de la hembra. Por el contrario, en la fecundación externa que ocurre regularmente en ambientes marinos, los organismos lanzan sus gametos al mar y vaya uno a saber qué pasa. Los tiburones, además, presentan desarrollo directo: no tienen fase larval.
En estado embrionario, presentan una gran variedad de modos de desarrollo. En este artículo revisaremos algunos para que usted pueda imaginarse por todo lo que tiene que pasar un tiburón para salir victorioso de su primera gran lucha: nacer.
Así se ve la cápsula vacía de un Bythaelurus canescens cuando llega a la playa. Las cápsulas usualmente se conocen como «bolsos de sirena». El bolso de arriba parece que pertenecía a una sirena bióloga, porque dentro tenía tan solo 600 pesos y un libro de mandalas para colorear.
Al más puro estilo de Pokémon GO, muchos son ovopositores (que es la forma complicada que tenemos para decir que ponen huevos). Esto quiere decir que, posterior a la fecundación, la hembra recubre al huevo con una cubierta protectora (ver imagen) para luego depositarlo sobre el sustrato, usualmente entre rocas o algas. Así, el pequeñín pasa la gran parte de su desarrollo en su cápsula, alimentándose de su saco vitelino (que es algo así como la yema de un huevo que, como sabrá, es altamente proteica. Y mezclada con jamón... mmmm).
Algunos estudios han demostrado que los embriones, a pesar de estar encapsulados, están muy activos y atentos a su entorno. Incluso son capaces de detectar potenciales depredadores. En efecto, cuando perciben alguna perturbación en el medio, se quedan completamente quietos, deteniendo hasta su actividad respiratoria (1). Algo así como un modo tardígrado. Esto impide que los depredadores los perciban, logrando pasar inadvertidos.
Acá podemos ver un hermoso experimento. Se observa una cápsula con su tiburón bebé dentro, el cual se encuentra muy activo hasta que se enciende un campo eléctrico. El tiburón cree que el campo eléctrico es emitido por un depredador. Mientras lo percibe se queda completamente inmóvil, casi inerte. Cuando se desactiva el campo y el bebé cree que el peligro pasó, vuelve a su actividad normal. ¡Fascinante!

Mamá, se acabó la comida

Por otro lado, en el mundo de los elasmobranquios también hay variaciones de la viviparía, que es la forma complicada que tenemos para decir que nacen ya con forma de tiburón de bolsillo y no en una cápsula. En este caso los embriones completan su desarrollo dentro de su madre, tal como en los mamíferos (guardando las proporciones). Esta gestación puede durar de algo menos de seis meses hasta dos años, dependiendo de la especie (2).
Todos estos sistemas de nutrición tienen al saco vitelino como primera fuente de nutrientes en etapas tempranas del desarrollo del embrión. Sin embargo, existen distintas fuentes de nutrientes que complementan y/o reemplazan al saco vitelino una vez que las reservas se comienzan a agotar, pues nada dura para siempre...  Aquí es donde la cosa se pone dramática, Licenciado (leer con acento caribeño).
Embrión de Scyliorhinus canicula (7,5 cm de largo) con su saco vitelino (1 cm de diámetro) fuera de su cápsula. Derechos de imagen: Jim Hall/Andy Horton, www.glaucus.org.uk
Por ejemplo, está la viviparidad placentaria (presente en los tiburones martillo y otras especies de tiburones Carcharhiniformes) en la cual el saco vitelino se transforma en una placenta virtualmente idéntica a la que podemos encontrar en la mayoría de los mamíferos. Pero existen varios mecanismos más y a continuación discutiremos algunos de ellos.
Tiburón Mako (Isurus oxyrinchus). Observar la velocidad a la que ataca (en cámara lenta justo en ese instante para apreciar mejor)
El tiburón que vemos en la animación de arriba es un tiburón mako y pertenece al orden de los Lamniformes (conocidos como los Usain Bolt cartilaginosos). En este tipo de tiburones, la estrategia de nutrición embrionaria que domina es la llamada oofagia u ovofagia (cada vez que digo esa palabra, pongo una cara como las de Jim Carrey). Esto significa que el embrión complementa sus almuerzos con huevos no fecundados que encuentra en el útero. Este tipo de conductas al parecer son bastante comunes en tiburones, pues han sido observadas también en pejezorros, tiburones peregrinos, tiburones sardineros, tiburones blancos y makos, por nombrar algunos (3).
El mecanismo más extremo, definitivamente, es el que se conoce como adelfofagia o canibalismo intrauterino, que es tan Resident Evil como suena.
Izquierda: Embrión de Rhizoprionodon con cordón umbilical. Este ejemplar estaba cerca del término porque está casi totalmente pigmentado. Derecha: útero de Rhizoprionodon con embriones.
Esta forma de nutrición embrionaria está actualmente documentada en una sola especie: el tiburón tigre arenero (Carcharias taurus). En primera instancia, el embrión se alimenta del saco vitelino, como es lo regular. Cuando estas reservas se agotan, comienzan los problemas familiares. Los embriones no sólo se alimentan de huevos no fecundados que encuentran dentro del útero, sino que además se comen entre ellos, hasta que queda una sola cría viva. Es un caso extremo de bullying entre hermanos. Cada vez que vea un tiburón tigre arenero piense que es probable que haya tenido que matar a sus hermanos aún dentro de su madre para llegar a ser lo que es. Impactante.

Pero entonces... ¿Qué es la histotrofía lipídica?

Embrión de tiburón blanco (Carcharodon carcharias) de 54 cm de largo. Además, se muestran los dientes de la fase embrional que va a perder y reemplazar por los característicos dientes de esta especie. Se cree que los utiliza para romper los huevos no fecundados de los que se alimenta. El ejemplar luce distinto a uno vivo por el proceso de preservación. Obtenido de Sato et al. (2016).
Como en Etilmercurio tratamos de mantenerlo actualizado, le contaremos sobre una investigación recientemente publicada en la revista Biology Open (4), donde se reportó la posible presencia de histotrofía lipídica en embriones de tiburón blanco, el mismo que ha sido injustamente difamado en las películas, como paso previo a la oofagia.
Es una noticia sumamente interesante, porque es la primera vez que se reporta con evidencia directa para una especie de tiburón. Previamente, sólo estaba documentada en un grupo de rayas del orden de las Myliobatiformes, entre ellas las mantas y rayas látigo (5).

¿¡QUÉ DIABLOS ES LA HISTOTROFÍA LIPÍDICA!?

Los embriones que utilizan esta estrategia alimenticia se nutren del saco vitelino y luego –aquí la respuesta que debió haber sabido nuestro personaje enfiestado– de un fluido nutritivo secretado por la madre, muy rico en lípidos. Este líquido es producido por unos filamentos especializados llamados trofonematas, que los autores reportan para esta especie.
Es decir, el embrión antes de pensar en consumir ovocitos no fecundados e incurrir en la oofagia, aprovecha lo que su madre le provee. Otra estrategia más para estos tiburones antes de nadar libremente por el mundo.
Artículo de Sato et al. (2016)
Los tiburones son organismos importantes a nivel ecológico. Llevan en la tierra mucho más tiempo que nosotros, algo así como 400 millones de años. Vieron caminar los primeros dinosaurios, presenciaron y sobrevivieron a 4 de las 5 extinciones masivas de las que tenemos registro y hasta recuerdan la última vez que la Universidad de Chile ganó un partido en el Monumental.
Muchas especies cumplen el rol de depredadores tope, lo que quiere decir que son fundamentales para mantener el equilibrio en las cadenas tróficas, desde los océanos polares hasta los trópicos y cursos de agua dulce. Ahora ya sabe que los tiburones han pasado por muchas pruebas. Como en Esparta. Definitivamente, no es fácil llegar a ser tiburón.
Y, la próxima vez que le pregunten «¿Qué es la histotrofía lipídica?», se acordará de nosotros.

Referencias

1.-Kempster, R.M., Hart, N.S. & Collin, S.P. (2013) Survival of the Stillest: Predator Avoidance in Shark Embryos. PLoS ONE 8(1): e52551. doi:10.1371/journal.pone.0052551
2.- Compagno, L.J.V. 1984. FAO species catalogue. Vol.4, Pt.1. Sharks of the world. An annotated and illustrated catalogue of shark species known to date. Part 1. Hexanchiformes to Lamniformes. FAO Fish Synop., (125) 249pp
3.- Ebert, D.A., Fowler, S. & Compagno, L. 2013. Sharks of the World: A Fully Illustrated Guide. Wild Nature Press, 528 pp
4.- Sato, K., Nakamura, M., Tomita, T., Toda, M., Miyamoto, K. & Nozu, R. 2016. How great white sharks nourish their embryos to a large size: evidence of lipid histotrophy in lamnoid shark reproduction. Biology Open, 5, 1211-1215
5.- Compagno, L.J.V. 1990. Alternative life-history styles of cartilaginous fishes in time and space. Environmental Biology of Fishes, 28, 33-75